Les aminolipides suscitent un commerce fonctionnel

The ISME Journal volume 17, pages 315-325 (2023)Citer cet article

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Les lipides jouent un rôle crucial dans le maintien de l’intégrité cellulaire et de l’homéostasie avec le milieu environnant. Les bactéries cosmopolites du clade des rosesobacters marins (MRC) et du clade SAR11 sont uniques dans le sens où, en plus des glycérophospholipides, elles produisent également une gamme de lipides contenant des acides aminés qui sont conjugués aux acides gras bêta-hydroxy via une liaison amide. Deux de ces aminolipides, l'aminolipide ornithine (OL) et l'aminolipide glutamine (QL), sont synthétisés à l'aide de la O-acétyltransférase OlsA. Ici, nous démontrons que OL et QL sont présents dans les membranes interne et externe de la bactérie Gram-négative MRC Ruegeria pomeroyi DSS-3. Chez un mutant olsA, la perte de ces aminolipides est compensée par une augmentation concomitante des glycérophospholipides. L'incapacité à produire des aminolipides a provoqué des changements significatifs dans le protéome membranaire, la membrane étant moins perméable et les principaux transporteurs de nutriments étant régulés à la baisse, tandis que les protéines impliquées dans la réponse au stress membranaire étaient régulées à la hausse. En effet, l’importation de choline et de diméthylsulfoniopropionate marquées au 14C, en tant qu’indicateur du transport des principaux nutriments marins à travers les membranes, était considérablement altérée chez le mutant olsA. De plus, le mutant olsA était significativement moins compétitif que le type sauvage (WT), incapable de rivaliser avec la souche WT en co-culture. Cependant, le mutant olsA incapable de synthétiser ces aminolipides est moins sensible à la fixation des phages. Ensemble, ces données révèlent le rôle essentiel des aminolipides dans l'écophysiologie de cet important clade de bactéries marines et un compromis entre la croissance et l'évitement de la fixation des bactériophages.

Les lipides membranaires constituent la base structurelle d'une cellule séparant les compartiments intracellulaires et les composants cellulaires de l'environnement externe. Le glycérol constitue l'épine dorsale de la synthèse des glycérophospholipides chez les bactéries, les archées et les eucaryotes et une grande partie de notre compréhension des lipides membranaires, y compris la synthèse, la biochimie et la biophysique de la bicouche lipidique, provient d'études approfondies sur quelques organismes modèles (par exemple, Escherichia coli ). On a longtemps soutenu que l'évolution avait été sélectionnée pour l'utilisation des glycérophospholipides dans la membrane du dernier ancêtre commun au début de l'évolution des cellules et, en effet, les glycérophospholipides sont omniprésents dans toutes les formes de vie [1, 2].

Les aminolipides contenant des acides aminés constituent un groupe de lipides important mais très peu étudié. Des travaux récents ont démontré que les aminolipides sont particulièrement abondants dans les bactéries hétérotrophes marines cosmopolites d’importance écologique. En utilisant la bactérie marine roseobacter clade (MRC) comme modèle, nous avons précédemment démontré que les aminolipides contenant de l'ornithine (OL) et de la glutamine (QL) sont courants dans ce groupe bactérien (3, 4). La biosynthèse de ces lipides est réalisée par deux enzymes distinctes, une N-acétyltransférase responsable de la conjugaison initiale de l'acide aminé correspondant (c'est-à-dire la glutamine ou l'ornithine) à un acide gras bêta-hydroxy et une O-acétyltransférase responsable de la conjugaison d'un deuxième acide gras au lysolipide. Dans le modèle marin de la bactérie clade roseobacter Ruegeria pomeroyi DSS-3, la biosynthèse d'OL et de QL est médiée par OlsB et GlsB suivie d'une O-acétylation par la protéine OlsA [4]. La biosynthèse de l'OL dans certaines bactéries telles que Vibrio et Serratia peut également être médiée par une protéine de fusion nommée OlsF qui contient un domaine de type OlsB à l'extrémité N et un domaine de type OlsA à l'extrémité C [5, 6]. Plusieurs autres aminolipides ont été documentés récemment, notamment des aminolipides contenant de la glycine et de la lysine chez les Bacteroidetes et les Pseudopedobacter et un aminolipide contenant un sulfonate chez les roseobacters, respectivement [7,8,9].

Le rôle physiologique de ces lipides contenant des acides aminés reste largement non caractérisé. Nous et d'autres avons montré que les aminolipides tels que OL et QL sont courants dans une gamme de bactéries marines et sont synthétisés comme lipides de substitution pour remplacer les glycérophospholipides en réponse à la limitation du phosphore (P), bien que dans les souches MRC, mais pas SAR11, ces aminolipides soient constitutivement présents. exprimé [4, 10,11,12,13]. En effet, de nombreuses bactéries produisent de l’OL de manière constitutive, quelle que soit la concentration de P disponible [14]. L'OL semble affecter la quantité de cytochromes dans les membranes de Rhodobacter capsulatus [11]. Chez Sinorhizobium meliloti, l'OL est surproduit en réponse au stress phosphoré bien qu'il ne joue pas de rôle dans la nodulation [12]. Récemment, il a été démontré que la surproduction d’OL augmente la résistance de Pseudomonas aeruginosa aux antimicrobiens cationiques [15]. Le rôle de QL est moins bien compris. QL semble être limité au clade marin des roseobacters et aux bactéries étroitement apparentées de la famille des Rhodobacteraceae et semble interchangeable avec OL [4].